Po Antrojo pasaulinio karo dabartinės Papilės seniūnijos teritorijoje buvo daug smulkių apylinkių. Dalis seniūnijos kaimų yra priklausę tuometiniam Kuršėnų rajonui. Šiandieninė seniūnijos teritorija susiformavo po 1962 m., Akmenės rajonui perdavus buvusią Biliūniškių apylinkę. Vis dėlto iki 1970 m. dabartinės seniūnijos teritorijoje dar buvo Urbonaičių, Biliūniškių, Klaišių, Barvydžių ir Kairiškių apylinkės.
Sujungus į vieną darinį Papilės, Urbonaičių, Biliūniškių ir Klaišių apylinkes, pagaliau susiformavo stambesnė ir vientisa Papilės apylinkė. Jos pirmininke išrinkta iki tol Urbonaičių apylinkės sekretore dirbusi Marijona Barvydaitė. Iki jos Papilės apylinkės pirmininkas buvo Juozas Povilauskas. Vykdomajame komitete, be pirmininko, dirbo sekretorė, buhalteris, kasininkas, ir karinės įskaitos vedėja. Ilgainiui prie Papilės apylinkės buvo prijungta buvusi Barvydžių apylinkė. 1986 m. panaikinus Kairiškių apylinkę ir dalį jos teritorijos dešiniajame Virvytės krante priskyrus Papilei, susiformavo dabartinė apie 250 km2 ploto seniūnija.
Apylinkės taryba anuomet buvo renkama kas dveji metai. 1985-1987 m. apylinkės tarybos vykdomojo komiteto pirmininku dirbo Jonas Serapinas, 1987-19910 m. - Aldona Dagelienė. Pertvarkius savivaldos sistemą, 1990 m. apylinkės viršaičiu išrinktas Antanas Vaičius, iki tol buvęs Papilės paukštininkystės ūkio profsąjungos komiteto pirmininku.
1995 m. įsigaliojo vietos savivaldos įstatymas, apylinkės tapo seniūnijomis, nuo birželio 1 d. seniūno įsakymu į darbą priimti kasininkė-sąskaitininkė, seniūno pavaduotoja, vyr. buhalterė, rankinio valymo darbininkė, tarnybinių patalpų valytoja, o nuo liepos 1 d. - globos ir rūpybos darbuotoja.
Papilės seniūnijos plotas 23,8 tūkst. ha., gyvena 3325 gyventojai. Seniūnijos teritorijai priklauso Papilės miestelis ir 68 kaimai, iš jų 25-uose gyventojų nėra. Didžiausi kaimai: Daubiškių, Kairiškių, Pelkelės, Klaišių, Kalniškių, Gumbakių, Eglesių, Biliūniškių. Juose, įskaitant ir Papilės miestelį, gyvena 77 proc. seniūnijos gyventojų.
Seniūnas Antanas Vaičiusseniūnijai vadovauja nuo 1990 m.Dirba 5 darbuotojai: seniūno padėjėja, vyresnioji buhalterė, socialinio darbo organizatorė, socialinė darbuotoja teikianti paslaugas socialinės rizikos šeimoms, tarnybinių patalpų valytoja. Gyventojus aptarnauja žemės ūkio skyriaus specialistė, socialinės paramos skyriaus specialistė.